兄長柱間過于天真，宇智波斑的危險性，在這二人之間調整平衡，保護忍村，將忍村建設鞏固強大，就是扉間的職責所在了。rg
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手和宇智波聯手創立木葉之后，柱間提出讓斑來做火影，扉間當即表示反對，并且為兄長講述寫輪眼的質。不斷提醒兄長不要過于天真：無論如何，火影大位一定會是民選，而普遍民意是推舉柱間為火影。宇智波作為最后投降千手的宗族，在木葉的勢力也是無法和千手相比；即便是宇智波一族也沒多少人信任宇智波斑。這一席話被宇智波斑聽到，一片“木葉”也被斑丟棄在窗口，直到終結谷大戰第一次五影會談期間，柱間眼見和平有望因激動在會談上姿態放得太低，甚至提出免費分配尾獸，這未免太過兒戲，所幸扉間及時提出用金錢交換，顯示出政治外交才能。千手扉間兼容并蓄，將理想主義與現實主義完美調合。首先，扉間如柱間一般心存大愛，道德高尚，公正無私，深得眾人的信服與愛戴；其次，扉間又有著最冷醒睿智的理智與頭腦，能夠看清現實，擬定切合實際的方針計劃。
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在第一次忍界大戰前期，兄長柱間逝去不久，其弟扉間繼而成為新任火影，扉間憑借出色的戰斗力名震忍界；擁有在戰場上迅速判斷、正確指揮的能力。靈活的腦筋不止能夠保護他自己，而且能夠保護隊友的一面巨大盾牌，扉間擅長使用飛雷神之術，他對速度極為擅長、用超出常理的速度使用“瞬身之術”、書寫特殊的術式來實現時空間移動的自創忍術“飛雷神之術”以此在瞬間收拾敵方，因此，在戰國時期和第一次忍界大戰之時，扉間享有“忍界第一神速”之名。
扉間在繼任第二代火影之后，為解決外憂內患展現了高超的政治手腕，設立直屬火影的暗部鞏固領導核心的權威；成立木葉警務部隊，主要職務均由宇智波族人擔任；這既是表達對宇智波的信任，同時也可以觀測宇智波的一舉一動。自此之后，宇智波族在木葉的名望、權利達到頂峰。對外方面，扉間設立暗部。由火影直接指揮，加強中央集權。是當時五大國當中首個特務組織。同時為了保障意志的傳承，建立了木葉忍者學校。現今很多優秀忍者皆出自該校。扉間的以上做法，被其他各國忍村爭相效仿，對忍界產生了深遠的影響。
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在第一次忍界大戰中，扉間作為火之國木葉忍者村的第二代火影與雷之國云忍村的第二代雷影在結盟儀式上遭到發動政變的金銀角兄弟偷襲。扉間帶領部下執行任務時，金角銀角追擊而至，為了部下們能夠伏擊敵方的金角銀角部隊，扉間決定自己去作為誘餌牽制敵方，將第三代火影之位授予猿飛后只身迎敵。
大蛇丸木葉毀滅行動中使用了穢土轉生將千手柱間和千手扉間召喚出來對付猿飛日斬。大蛇丸在兩名火影頭上插入符咒后，他們的意志被完抹殺，只是任大蛇丸操控的傀儡而已。在動畫中扉間使用黑夜行阻斷了猿飛日斬的視線，由于兩人是穢土轉生之身無法通過常規方法被打敗，于是三代火影使用尸鬼封盡將兩位火影的靈魂和大蛇丸的雙手一同封印，自己也因此犧牲。
在第四次忍界大戰中，大蛇丸獲取漩渦一族收納堂的死神面具，引導死神附身，切開腹部釋放了被死神吞掉的靈魂，解除了尸鬼封盡，再次施展穢土轉生，將歷代火影復活。扉間想擺脫穢土轉生，但大蛇丸通過柱間細胞加強操控，扉間無法擺脫。這期間為佐助講述了宇智波的質，但事實上穢土之身的火影未能完使用真正實力。
扉間奔赴戰場后，與其他三位火影發動四赤陽陣封住十尾；與三代火影、四代火影、漩渦鳴人、宇智波佐助聯手對抗宇智波帶土。使用互乘起爆符對帶土實施了飽和攻擊，用時空間結界轉移了帶土的型尾獸玉，救取四代火影、漩渦鳴人、宇智波佐助，多次使用飛雷神之術與漩渦鳴人聯手對帶土造成傷害，之后使用飛雷神之術掩護眾忍，為給我愛羅留出時間救走鳴人，利用已標有術式的特制苦無使用飛雷神斬殺術瞬間偷襲完復活之后的輪回眼宇智波斑，交手一陣后，被輪回眼斑使用輪墓·邊獄壓制并被黑棒封住行動。后被開啟九勾玉輪回眼并免疫黑棒受到的影響的佐助拔出黑棒，后用飛雷神之術把佐助送到斑的戰場。
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在宇智波斑發動無限月讀后，由于是穢土轉生之軀的千手扉間和其他三位火影并沒有受到影響。扉間察覺到雖然斑的查克拉消失但同時又出現了新的查克拉并決定與其他三人一同前往查看。
為弄清斑的死因戰場情況而提出穢土轉生，被柱間否定，當柱間觸摸到失敗的斑的下半身時，六道仙人留下的查克拉出現，四位火影見到了六道仙人。在大筒木輝夜被封印后，與六道仙人以及其他16位已逝去的五影們共同使出通靈之術，將木葉第七班、九只尾獸以及瀕死的宇智波斑從始球空間轉移回忍者世界。
之后由六道仙人解除穢土轉生，靈魂回歸凈土。
宇智波佐助，火之國木葉隱村宇智波一族的天才忍者，六道仙人長子因陀羅的轉世。
年幼時目睹宇智波一族被哥哥宇智波鼬所滅，從而走上復仇之路。在終結谷與漩渦鳴人大戰一場后叛離村子并追隨大蛇丸。三年后，佐助吸收了大蛇丸的力量并成功向鼬復仇，但在此之后卻得知了滅族的真相，進而決定摧毀木葉。后來，佐助與穢土轉生的鼬重逢，想法再次發生了變化，為了進一步了解忍者、家族、兄長的過去，佐助與穢土轉生的歷代火影進行了對話，
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